4 апреля 1761 года король Август III предоставил католическому ордену Младших братьев-францисканцев землю в окрестностях Житомира под храм и монастырь. В том же году здесь был построен каменный монастырь с деревянным храмом, посвященным блаженному Иоанну из Дукли (жил в XV веке). Сначала в монастыре жило всего два священника и двое братьев (монахов), а в период расцвета численность монастырской братии достигала 20 человек.
Деревянный храм сгорел в 1820 году. Ныне существующее здание, которое выполнено в стиле неоклассицизма, построено в 1838–1842 гг. в качестве костела Луцко-Житомирской духовной семинарии.
В храме было установлено три алтаря: центральный и два боковых — в честь Божьей Матери Ченстоховской и Св. Антония из Падуи. При костеле была открыта начальная школа, просуществовавшая в 1842–1917 гг. Костел Св. Иоанна расположен вплотную к центральной площади города, которая до 1917 года носила название Семинарийской (позже — Соборная).
После провозглашения Советской властью отделения церкви от государства духовная семинария была закрыта. Только в 1992 году (17 мая) здание костела было возвращено братьям-францисканцам, в 1993 году его полностью отреставрировали, деятельность монастыря и семинарии возобновлена.
Освящение святыни состоялось 25 октября 1997 года. В этом же году костел получил современное название — Семинарийский костел Святого Иоанна из Дукли.
Спустя еще десятилетие, 1 марта 2006 года, областная госадминистрация подписала акт о передаче помещений этого архитектурного комплекса монастырю.
